In zijn eerste periode bij PSV werd hij drie keer landskampioen en bereikte hij in 2005 de halve finale van de Champions League. De 19-voudig international heeft een profcarrière van zestien jaar achter de rug.
Daarin speelde hij onder meer ook bij FC Twente, Celtic en Rapid Wien. Bij Celtic won hij in Schotland twee keer de landstitel. 'Lange Jan' speelde in Glasgow tussen 2006 en 2009. Daarna ging het bergafwaarts met de loopbaan van de kopsterke aanvaller.
Laatste jarenHij degradeerde in 2010 met Hull City uit de Engelse Premier League en het jaar dat volgde bij Rapid Wien werd ook geen succes. Vennegoor speelde in Oostenrijk slechts tien duels.
Dit seizoen kreeg hij de kans mee te trainen met PSV en dat resulteerde in een contract tot het einde van het afgelopen seizoen.